线粒体是细胞中物质和能量代谢的枢纽，呼吸作用分解的有机物为生物体生长提供了碳骨架，且生命活动所需的能量大部分来自线粒体。线粒体蛋白翻译抑制会引发一种调节细胞核基因进而维持线粒体内蛋白的正常组装和功能的保护性转录反应，称为线粒体未折叠蛋白反应（UPR^mt）。虽然 UPR^mt 在酵母和哺乳动物中得到了广泛研究，但人们对植物UPR^mt 却知之甚少。

茉莉酸（Jasmonic acid，JA）是广泛存在于高等植物体内一类脂肪酸的衍生物，不仅参与调控植物生长发育，还在植物对咀嚼式昆虫和死体营养型病原菌的抗性反应中起重要作用。前期研究发现JA响应线粒体蛋白翻译胁迫（Wang and Auwerx, 2017）。然而，JA参与线粒体翻译胁迫的分子机制尚不明确。

近日，上海交通大学王旭课题组在Plant Communications杂志上发表了题为Jasmonic acid plays an important role in mediating retrograde signaling under mitochondrial translational stress to balance plant growth and defense的研究论文（Li et al., 2024）。该研究揭示了JA介导线粒体翻译胁迫下的逆向信号依赖于COI1-MYC2-ERF109模块，发现了线粒体翻译胁迫通过激活JA信号通路平衡植物生长和抗性。这些发现丰富了线粒体逆向信号与植物激素互作网络，为进一步揭示线粒体如何帮助植物适应各种环境逆境提供线索。

该研究首先通过转录组、蛋白免疫印迹以及BN-PAGE技术证实了多西环素（Doxycycline，Dox）是植物线粒体蛋白特异性的翻译抑制剂。为了探究JA信号是否响应线粒体翻译胁迫，该研究利用Jas9-Venus、pCOI1:COI1-Venus以及AOSpro:GUS遗传材料证明了线粒体翻译胁迫诱导植物JA信号。进一步分析表明，线粒体翻译胁迫通过JA信号抑制植物生长。JA受体COI1是Dox介导根分生组织和主根伸长抑制所必需的。并且线粒体核糖体蛋白L1（MRPL1）以COI1依赖方式调节主根的伸长和花青素的积累。此外，JA信号中的核心转录因子MYC2/MYC3/MYC4也参与线粒体翻译胁迫对植物生长的抑制。

该研究通过转录组分析筛选到AP2/ERF家族转录因子ERF109参与线粒体翻译胁迫。进一步分析ERF109的启动子发现其含有MYC2识别并结合的保守顺式作用元件G-box。染色质免疫沉淀（Chip-qPCR）、酵母单杂交（Y1H）和双荧光素酶报告基因检测（Dual-LUC）实验结果验证了MYC2结合并激活ERF109，然而JA信号转录抑制子JAZ1蛋白抑制MYC2对ERF109的激活作用。此外，该研究还发现H₂O₂参与线粒体翻译胁迫对植物生长的抑制，H₂O₂含量的升高激活ERF109表达，ERF109又可以正反馈激活H₂O₂的产生从而正向调控线粒体逆向信号。

最后，该研究发现MRPL1的突变通过JA抑制植物生长，同时增强了植物对甜菜夜蛾（Spodoptera exigua）和灰霉菌（Botrytis cinerea）的抗性。这些结果表明线粒体翻译胁迫通过JA信号平衡植物生长和抗性。

图1. JA信号参与线粒体翻译胁迫调控的工作模型

上海交通大学农业与生物学院博士生李嘉豪为该论文第一作者，王旭副教授为该论文通讯作者，博士后王玉东，专职科研禹国龙，博士生王昕园和郭超程参与了该项工作。该研究得到了国家自然科学基金，上海市科委以及上海市现代种业协同创新中心的资助。

论文链接：https://www.cell.com/plant-communications/fulltext/S2590-3462(24)00529-7

参考文献：

Wang, X., and Auwerx, J. (2017). Systems phytohormone responses to mitochondrial proteotoxic stress. Mol. Cell 68:540-551. e545.

Li J, Yu G, Wang X, Guo C, Wang Y, Wang X. Jasmonic acid plays an important role in mediating retrograde signaling under mitochondrial translational stress to balance plant growth and defense. Plant Commun. 2024 Sep 13:101133. doi: 10.1016/j.xplc.2024.101133. Epub ahead of print. PMID: 39277791.